Fig. 3 Especificidade da IRM no diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

A acurácia da RM no diagnóstico de lesão subescapular é mais baixa que para as demais lesões do manguito rotador. Até agora, nenhuma revisão sistemática ou meta-análise foi conduzida para compilar tais dados. O propósito deste estudo foi determinar, através de uma revisão sistemática e uma meta-análise, a precisão diagnóstica da RM na detecção de lesões no tendão subescapular.

Materiais e métodos

Foi realizada uma revisão sistemática das bases de dados do PubMed, EMBASE, e MEDLINE até abril de 2017. Todos os estudos que analisassem a sensibilidade e a especificidade da RM (teste index) em comparação ao diagn’stico de lesões no subescapular em artroscopias (teste de referência) foram incluídas. Foi realizada uma meta-análise para calcular os valores de sensibilidade, especificidade, curva sROC e razão de probabilidade diagnóstica.

Resultados

Um total de 497 citações foram identificadas. Após a aplicação do critério de elegibilidade, 14 artigos foram incluídos que contavam com 1858 ombros com 613 lesões do subescapular. Para lesões no subescapular como um todo, a sensibilidade foi de 0,68% (95% IC 0.64–0.72) e a especificidade foi de 0.90 (95% IC 0.89–0.92). A sensibilidade foi de 0.93 (IC 95% 0.83–0.98) para lesões de espessura total e 0.74 (IC 95% 0.66–0.82) para lesões parciais. A especificidade foi de 0.97 (IC 95% 0.94–0.98) para lesões de espessura total e de 0.88 (IC 95% 0.85–0.91) para lesões parciais. Analisando apenas os estudos com o campo de força ≥ de 1.5T, a sensibilidade foi de 0.80 (IC 95% 0.76–0,84) e a especificidade 0.84 (IC 95% 0.81–0.87).

Conclusão

A ressonância magnética é um método preciso para diagnosticar lesões no tendão subescapular. No entanto, sua precisão é menor que para outras lesões do manguito rotador, por causa de sua menor sensibilidade.

Nível de evidência III, revisão sistemática de estudos de Nível II e III.

Palavras-chave: Rotura do manguito rotador · Imagens de RM · Tendão subescapular · Precisão · Sensibilidade · Especificidade

Introdução

Roturas no manguito rotador são uma causa comum de dor e disfunção nos ombros1. A frequência de realização de reparos no manguito rotador aumentou 141% de 1996 a 20062. Em 1999, Pfirrmann3 relatou que dentre as lesões no manguito rotador, o tendão subescapular recebeu, de forma significativa, menos atenção na literatura ortopédica e na imagenologia médica. Lo e Burkhart4 descreveram o tendão subescapular como o “tendão esquecido” já que é largamente ignorado pela literatura, apesar de sua importância. A prevalência de lesões subescapulares é relatada em 12-50%5-7 de todos os pacientes submetidos a avaliação artroscópica.

O tendão subescapular é importante na biomecânica do ombro, contribui para a força de rotação interna, estabilidade anterior e coaptação glenoumeral4,8. As lesões do subescapular têm impacto no tratamento, abordagem cirúrgica e prognóstico pós-cirúrgico.4, 8-10

A precisão diagnóstica da ressonância magnética (RM) às lesões do subescapular apresentam grande variação, com sensibilidade indo de 25 a 94%5,11, e a especificidade de até 100%. 12-14

No entanto, não foram realizadas revisões sistemáticas e meta-análises para compilar estes dados. Meta-análises prévias revelaram uma maior precisão da RM ao avaliar lesões globais do manguito rotador. De Jesus et al.9 relataram sensibilidade de 91.7% e especificidade de 96,5% para a artrorressonância (ArtroRM) com sensibilidade de 85.5% e especificidade de 90,4% da ressonância magnética no diagnóstico de lesões do manguito rotador. Smith et al.15 detectaram sensibilidade e especificidade de 80% e 95%, em respectivo, para lesões parciais no manguito rotador e 91% e 97%, em respectivo, para as lesões de espessura total. Ambos os estudos se referem a lesões do manguito rotador em geral, sem especificar se são do tendão supraespinhal, infraespinhal ou subescapular.

Portanto, o propósito deste estudo foi determinar, através de uma revisão sistemática e uma meta-análise, a precisão diagnóstica da IRM na detecção de lesões no tendão subescapular na população adulta.

Materiais e métodos

Protocolo e registro

Esta revisão sistemática foi reportada de acordo com o Preferred Reporting Items for Systematic Review and Meta-Analyses (PRISMA) [16]. A revisão foi registrada sob o PROSPERO International Prospective Register of Systematic Reviews (CRD42014009519).

Critérios de Elegibilidade

Todos os estudos de acurácia diagnóstica que compararam, de forma direta, a precisão da RM (teste index) às descobertas de lesões no tendão subescapular em artroscopias (teste de referência) foram incluídas.

Os critérios de inclusão para estes estudos foram: dados absolutos (brutos) acerca de lesões no subescapular (totais, parciais ou ambas) na forma de verdadeiros positivo (VP), verdadeiros negativo (VN), falsos positivo (FP) e falsos negativo (FN); reparos cirúrgicos realizados por artroscopia, e estudos de imagem diagnóstica interpretadas por radiologistas e cirurgiões ortopédicos. Tanto estudos prospectivos e retrospectivos foram incluídos, mesmo quando a análise foi realizada após a cirurgia. Foram excluídos os estudos com sujeitos cadáveres, animais ou pediátricos. Também excluímos estudos que apresentavam dados acerca de lesões no manguito rotador, mas não traziam dados adequados a uma meta-análise acerca das lesões no subescapular. Estudos que priorizaram a investigação do manguito rotador, mas apresentaram, como desfecho secundário, os dados acerca de lesões no tendão subescapular foram incluídos. Os dados disponíveis precisavam estar, de maneira bem precisa, relacionados às lesões no subescapular. Artigos que avaliassem lesões adjacentes como cistos ou sinais radiológicos indiretos com relação à lesão do tendão subescapular foram, em seguida, excluídos.

Fontes de Informação

A pesquisa foi realizada de acordo com as recomendações PRISMA.16 Pesquisamos as seguintes bases de dados eletrônicas até 24 de abril de 2017: PubMed, EMBASE e MEDLINE. Também pesquisamos, manualmente, as referências e realizamos uma análise das citações dos estudos incluídos.

Pesquisa

A estratégia de pesquisa foi realizada através das seguintes palavras-chave: manguito rotador [termos MeSH] OU “manguito rotador” OU “subescapular” OU “subescapularis” E “imagem de ressonância magnética” [Termos MeSH) OU IRM E “artroscopia” [Termos MeSH] OU “artroscopia” E “sensibilidade” OU “especificidade” OU “precisão”, com filtro aplicado para estudos humanos.

Seleção de Estudos

Três revisores (EAM, JHA e MECG) analisaram, de forma independente, os títulos e os resumos da estratégia de pesquisa. Resumos que não forneciam informações suficientes acerca dos critérios de elegibilidade foram selecionados para avaliação adicional através da inspeção das versões com o texto integral. Os textos completos de cada estudo potencialmente elegível foram recuperados e revistos de forma independente, uma segunda vez, pelos mesmos revisores para inclusão na revisão final. As divergências foram resolvidas por consenso.

Risco de viés entre os estudos

A qualidade metodológica de cada estudo incluído foi avaliada através do formulário QUADAS-2,17 por consenso.

Extração de dados

Três revisores (EAM, JHA, e MECG) extraíram todos os dados de forma independente. Os desacordos nos dados coletados entre os revisores foram resolvidos por consenso. A presença de lesões de espessura parcial ou total foi considerada positiva, e sua ausência, negativa. Os dados extraídos incluíram: tamanho da amostra, gênero, média de idade, número de lesões subescapulares, uso de contraste intravenoso ou intra-articular, campo de força da RM, dias entre a RM e a cirurgia, número de examinadores, tipos de examinadores, protocolo da RM, e a frequência de verdadeiros positivo, verdadeiros negativo, falsos positivo e falsos negativo para a análise dos testes index e de referência. Quando os dados disponíveis eram insuficientes, foram feitas tentativas de cálculo através das estimativas resumidas.

Análise de dados

A ficha técnica — detalhando os valores de verdadeiros positivo, falsos positivo, falsos negativo e verdadeiros negativo — foi usada para calcular a sensibilidade, especificidade, e a razão de probabilidade diagnóstica (RPD) com um intervalo de confiança de 95% para cada estudo incluso. Nós mostramos as medidas de precisão de cada estudo individual em gráficos  para sensibilidades, especificidades e RPD. As medidas combinadas de precisão de todos os estudos incluídos foram obtidas, e a heterogeneidade estatística foi avaliada através do teste estatístico I2. Calculamos a curva sROC (summary receiver operating characteristics — sROC) para todos os estudos incluídos na revisão sistemática.

As possíveis fontes de heterogeneidade nos estudos foram exploradas através de uma análise de meta-regressão com as seguintes covariações como variáveis indicadoras: utilização de contraste intra-articular ou intravenoso, campo de força de RM e experiência dos avaliadores das IRM (radiologistas musculoesqueléticos x Outros). Para as variáveis com forte associação à precisão, realizamos análise de subgrupos, incluindo apenas os estudos com dados de interpretação homogênea ou métodos de aquisição de imagens.

Também realizamos uma subanálise da precisão diagnóstica da ressonância magnética para lesões subescapulares parciais e totais. Todas as análises foram realizadas através do Meta-DiSc 1.4 (Hospital Ramon y Cajal e Universidade Complutense de Madrid, Madri, Espanha).

Resultados

Seleção de Estudos

Com base na estratégia de pesquisa, um total de 497 citações foram identificadas. Após a revisão destas, com critérios de elegibilidade pré-definidos, um total de 14 artigos foram incluídos na revisão completa (Fig. 1).

Fig. 1 Diagrama de fluxo do processo de seleção

Fig. 1 Diagrama de fluxo do processo de seleção

Características dos estudos

As características do estudo para cada artigo elegível são apresentadas na Tabela 1. No total, 1856 pacientes (1858 ombros) com 613 lesões subescapulares foram reanalisados a partir dos artigos (5, 6, 11-14, 18–25). A análise de lesões parciais incluiu seis artigos (13,14,20,21,23,24), com avaliação de 589 pacientes (590 ombros) com 126 lesões. A análise das lesões de espessura total incluiu quatro artigos (13,14,21,23), com avaliação de 441 pacientes (442 ombros) com 44 lesões.

Dos 14 artigos, 10 (71,4%) foram retrospectivos5, 6, 11, 12, 14, 19, 21, 23–25, 2 (14.3%) eram prospectivos17,19, e em 2 (14.3%) não houve clareza13,22. A população avaliada era composta por apenas lesões do manguito rotador em quatro artigos11–13, 23 e nos demais havia diversas outras patologias. A média de idade dos pacientes variava de 38.95 a 62,7 anos13. O intervalo de tempo entre a RM e a artroscopia foi documentado em 12 trabalhos.5, 6, 11, 12, 14, 18–22, 24, 25 e variou entre 1 dia18 e um máximo de 190 dias12. Cinco estudos utilizaram RM de 3.0T6, 3, 14, 18, 19, 25, três utilizaram uma de 1.5T20, 23, 24 um outro estudo usou tanto uma de 1.5T como uma de 3.0T21.

De 1856 pacientes, 996 (998 ombros) foram avaliados com ressonância magnética intensidade de campo ≥ 1.5T. As imagens de ressonância magnética de nove estudos5, 6, 14, 18, 20, 21, 23–25 foram revistos por um ou mais radiologistas musculoesqueléticos, enquanto outros relataram que as imagens obtidas por eles foram analisadas por radiologistas gerais ou cirurgiões ortopédicos.11–13, 19, 22

IRM Imagem por ressonância magnética, ARM Artrorressonância a = Tempo de intervalo entre a IRM e a artroscopia b = Avaliadores por IRM

IRM Imagem por ressonância magnética, ARM Artrorressonância a = Tempo de intervalo entre a IRM e a artroscopia b = Avaliadores por IRM

Risco de viés

Os resultados do processo de avaliação QUADAS-2 são descritos na Tabela 2, que mostra que apenas um parâmetro apresentou uma avaliação de baixo risco em todos os estudos. Os estudos apresentaram duas ou mais limitações específicas. Nenhum relatou que as artroscopias foram interpretadas sem o conhecimento do resultado da RM (resultado do teste de índice sem mascaramento). Além disso, em apenas 21,4% dos estudos, ficou claro que a amostra era composta apenas de lesões do manguito rotador, com indicação de tratamento cirúrgico11, 12, 23 e em 50%, não ficou claro se a ressonância magnética estava sendo analisada com ou sem o conhecimento dos resultados da artroscopia11, 12, 18, 19, 21, 22, 25.

B baixo risco, A alto risco, ? risco não determinado

B baixo risco, A alto risco, ? risco não determinado

Síntese dos resultados

Lesões subescapulares em geral

Para as lesões subescapulares em geral, 5, 6, 11–14, 18–2 5a sensibilidade da amostra na RM foi de 0.68 (95% IC 0.64–0.72), com 90% de inconsistência (Fig. 2). A especificidade foi de 0.90 (95% IC 0.89–0.92) com 87.3% de inconsistência (Fig. 3). O gráfico sROC indicou uma precisão de 0.90% (Fig. 4). O RPD foi de 27,22 (IC 17.52–42.29), com 39,8% de inconsistência.

Fig. 2  Sensibilidade da IRM no diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

Fig. 2  Sensibilidade da IRM no diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

Fig. 3 Especificidade da IRM no diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

Fig. 3 Especificidade da IRM no diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

Fig. 4 Gráfico sROC de diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

Fig. 4 Gráfico sROC de diagnóstico de lesões no subescapular em geral.

Lesões de espessura total do subescapular

Para a análise das lesões de espessura total, quatro artigos estavam disponíveis.13, 14, 21, 23 A sensibilidade foi de 0.93 (IC 95% 0.83–0.98), com 37,3% de inconsistência. A especificidade foi de 0.97 (IC 95% 0.94–0.98), com uma inconsistência de 89.1%. O gráfico sROC indicou uma precisão de 0,99%. O RPD foi de 482.41 (IC 108.11–2152.55), com inconsistência de 0.0%

Lesões subescapulares parciais

Para a análise de lesões parciais, seis artigos estavam disponíveis13, 14, 20, 21, 23, 24. A sensibilidade foi de 0.74 (IC 95% 0.66–0.82), com 45.4% de inconsistência. A especificidade foi de 0.88 (IC 95% 0.85–0.91), com 84.8% de inconsistência. O gráfico sROC indicou 0.88% de precisão. O RPD foi de 20.78 (CI 11.79–36.61), com 0.0% de inconsistência.

Meta-regressão

A Meta-regressão mostrou que o campo de força da RM era um fator confundidor (p = 0.017). O uso de contraste (intravenoso ou intra-articular) ou a experiência dos avaliadores com a IRM (radiologistas musculoesqueléticos x outros) não influenciaram os resultados (Tabela 3).

a ≥ 1.5 T x <1.5 T radiologista musculoesquelético b radiologista ou cirurgião ortopédico c IRM x ARM ou ARM indireta

Análise de subgrupos da fonte de heterogeneidade (campo de força da IRM)

Analisando apenas os estudos com o campo de força ≥ 1.5 T [6, 13, 14, 18, 20, 21, 23-25], a sensibilidade foi de 0.80 (IC 95% 0.76–0.84) e especificidade, respectivamente, 0,84 (IC 95% 0.81–0.87). O RPD foi de 21.06 (95% IC 14.48–30.63), com inconsistência de 0.0%. O gráfico sROC indicou 0.89 de precisão.

Discussão

Tanto quanto sabemos, esta é a primeira revisão sistemática e meta-análise acerca da precisão diagnóstica da ressonância magnética em lesões subescapulares. Como esperado, nosso estudo incluiu apenas 14 artigos5, 6, 11-14, 18-25, comparado a revisão sistemática diagnóstica e meta-análise anteriores de lesões do manguito rotador que incluíram 44 e 65 publicações.9, 15

Observamos que a precisão diagnóstica da ressonância magnética na detecção de lesões no tendão subescapular foi de 0.90, com sensibilidade e especificidade de 0.68 e 0.90, respectivamente. Outros autores identificaram uma maior sensibilidade para o diagnóstico subescapular. Pfirrmann et al.3 descreveram uma sensibilidade de 0.91, enquanto Fotiadou et al.26 descreveram 100% de precisão para lesões de espessura total e 0.90 para lesões parciais.

No entanto, estes autores incluíram cirurgias abertas como diagnóstico padrão em sua metodologia, o que pode diminuir a capacidade de detectar algumas lesões, em particular envolvendo o lado articular parcial. Portanto, seus dados não foram incluídos em nossa meta-análise. A artroscopia é ideal para a detecção de lesões subescapulares devido ao fato de que a maioria delas se originam do lado articular11. Em alguns casos, as lesões parciais podem talvez nem ser vistas na artroscopia, se esta não for bem padronizada.

Os nossos resultados foram inferiores aos encontrados por de Jesus et al.9, que avaliaram a precisão da RM e da ArtroRM para as lesões do manguito rotador em geral, inclusive as lesões posterosuperiores. Estes autores relataram uma sensibilidade da RM e da ArtroRM de 0.86 e 0.92, em respectivo. A especificidade encontrada por nós, 0.90, é um pouco inferior aos resultados descritos pelos mesmos autores9. Analisando apenas as lesões subescapulares de espessura total, os valores de sensibilidade e especificidade encontrados por nós (0.93 e 0.97, em respectivo) foram semelhantes aos descritos pelos autores, que avaliaram a precisão da ressonância magnética para as lesões do manguito rotador em geral, inclusive as lesões posterosuperiores. Smith et al.15 reportaram valores de 0.91 e 0.97, em respectivo. De Jesus et al.9 encontraram valores de 0.92 e 0.93 para a IRM e 0.95 e 0.99 para a ARM.

Em relação às lesões parciais, nossas descobertas de sensibilidade e especificidade (0.74 e 0.88, respectivamente) foram inferiores aos descritos por outros autores. Smith et al.15 comunicaram valores de 0.80 e 0.95, em respectivo, enquanto de Jesus et al.9 0.86 e 0/96 para a ARM e 0.64 e 0.92 para a IRM. Isto mostra que a ressonância magnética tem uma menor precisão no diagnóstico das lesões subescapulares em comparação com as demais lesões, principalmente devido às lesões parciais. O diagnóstico confiável das lesões parciais do manguito rotador continua a ser um desafio, uma vez que a precisão do diagnóstico por ressonância magnética é ainda limitada.27

Deve-se ter em mente que a sensibilidade global foi inferior à observada tanto para as lesões parciais como para as de espessura total. Esta inconsistência aparente deve-se ao fato de o número de artigos estudados na subanálise diferir da análise global. A sensibilidade total foi calculada com base em 14 de artigos (5, 6, 11-14, 18-25), considerando que na subanálise foi possível utilizar apenas 4 artigos para análise das lesões de espessura total (13, 14, 21, 23) e seis para lesões parciais (13, 14, 20, 21, 23, 24).

A dificuldade em avaliar corretamente as lesões do subescapular com a ressonância magnética é consistente com outros estudos12, 13, 19, 23, e a relação dos valores de sensibilidade e especificidade são, em geral, mais baixos do que aqueles obtidos quando a análise inclui o tendão supraespinhal.9,15 A menor precisão para o diagnóstico de lesões do tendão subescapular em comparação com as outras lesões do manguito rotador pode ser devido a vários fatores. A primeira razão pode ser protocolos de aquisição e análise de tendões. Já foi demonstrado3 que a avaliação do tendão em dois planos de imagem (planos axial e sagital) tem maiores valores de sensibilidade e de especificidade em comparação com a avaliação apenas no plano axial. Em segundo lugar, o reconhecimento de armadilhas específicas nas imagens, em especial a média de volume com o intervalo do rotador na porção superior do subescapular, pode resultar em uma superestimação das lesões dos tendões.21 Em terceiro lugar, algumas porções do tendão subescapular e lesões intrassubstanciais em uma ressonância magnética podem não ser vistas durante uma artroscopia de rotina,28 resultando em uma avaliação de falso positivo na IRM. Portanto, acreditamos que a ressonância magnética tem uma menor capacidade de encontrar lesões no subescapular do que em outros tendões do manguito rotador.

Uma análise de fatores de confusão por meta-regressão demonstrou que o campo de força da IRM era um dos determinantes para a precisão diagnóstica. Nós mostramos que a sensibilidade vai de 0.68 a 0.80 quando apenas campos de força de 1.5 T ou maior eram analisados. O aumento da sensibilidade nos testes com maior campo de força também é relatado por Smith et al.15 No entanto, notamos que os exames com maior campo de força levaram a uma diminuição na especificidade, de 0.90 para 0.84, diferente do relatado em momento anterior.15 Isto pode ser devido a uma maior inconsistência dos dados para especificidade (0.0% para sensibilidade e 76.1% para especificidade) ou dificuldades inerentes à visualização do tendão subescapular em IRM, que podem aumentar os falsos positivo.

Na nossa revisão, o uso do contraste não foi uma fonte potencial de heterogeneidade para a precisão do diagnóstico. Este resultado é inconsistente com as descobertas da revisão de Jesus et al.9 que demonstraram um melhor desempenho da ARM em relação à IRM para a detecção de lesões no manguito rotador em geral, inclusive de lesões posterossuperiores. O pequeno número de artigos incluídos pode ser uma causa possível, levando a um erro beta.

No que se refere à análise de acordo com os critérios do QUADAS – 2,17 havia duas limitações principais nos artigos. Em primeiro, houve uma falta de mascaramento do cirurgião quanto aos resultados da ressonância magnética pré-operatória (em 33.3% não houve e em 66.7% não ficou clara a situação). E em segundo, em apenas 21.4% dos estudos ficou claro que a amostra era composta apenas por lesões do manguito rotador com indicação de tratamento cirúrgico. Smith et al.15 também observaram que a falta de mascaramento foi o maior problema encontrado. Eles descobriram que em 56.8% dos estudos, as análises dos radiologistas eram alheias às descobertas cirúrgicas, enquanto apenas 4,5% dos estudos relatou que o cirurgião estava alheio à análise da ressonância magnética.

O nosso estudo tem diversas limitações. O número de estudos incluídos é bastante menor em relação à revisões sistemáticas, que se propõem a analisar manguito rotador, em geral, inclusive de lesões posterossuperiores. A maioria dos estudos incluídos têm caráter retrospectivo, e nenhum descreve o mascaramento dos cirurgiões, o que aumenta o risco de viés. O grupo de pacientes estudados não é padronizado, e alguns artigos avaliam apenas pacientes com afecções do manguito rotador, enquanto outros avaliam todos os tipos de artroscopia. O tempo entre a IRM e a artroscopia, que variou entre 1 dia e 6 meses, também pode ser um possível alvo de críticas.

As nossas descobertas têm implicações práticas tanto para o cirurgião ortopédico como para o radiologista. Para o cirurgião, parece necessário realizar uma inspeção sistemática durante uma cirurgia no manguito rotador, buscando lesões no tendão subescapular, mesmo na ausência de descobertas por imagem, dada a alta taxa de falsos negativo. Manobras como lever-push, que facilitam a visualização de lesões articulares do subescapular, e o uso de óptica com angulação de 70° são ferramentas possíveis para uma melhor avaliação intra-operatória.29 Além disso, o exame físico pré-operatório deve procurar por sintomas e sinais relacionados com a subescapular de forma ojetiva. Para o radiologista, além de uma cuidadosa consideração deste tendão, é interessante discutir novos protocolos para aquisição de imagem.

Conclusão

A ressonância magnética é um método preciso para diagnosticar lesões no tendão subescapular. No entanto, sua precisão é menor que para outras lesões do manguito rotador, por causa de sua menor sensibilidade.

Financiamento = Nenhum.

Cumprimento das normas éticas 

Conflito de interesses

Os autores declaram que não têm qualquer conflito de interesses.

Aprovação Ética

Este artigo não contempla quaisquer estudos com participantes humanos ou animais realizados por qualquer um dos autores.

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